哈利（Harry Mason）和茱蒂（Judie Mason）7年前收養女兒雪柔（Cheryl），4年後茱蒂因病死去使得哈利相當悲傷，某日雪柔提議到沉默之丘去度假。在駛經沉默之丘郊外時，哈利看到一個女孩突然走過馬路，他急轉彎閃撞到了山壁導致了車禍。 哈利醒來後發現雪莉消失了，下車環顧四周發現整個城鎮似乎已廢棄，往前探索一點便看到雪兒，但卻怎麼錐也追不到，直到跑過一條小小的住宅街道，進入黑暗的小巷，他才意識天空暗如夜晚，遠處則有警笛聲想起，此時他以打火機照亮這個區域時卻發現環境剛方才的空間判若兩處。道路路面被生鏽的金屬柵欄和平台取代，牆壁則由骯髒鐵網和鏈條圍起。一切都被鐵鏽和血肉包覆著，哈利再往前推進發現一個殘缺屍體懸掛在他面前的籬笆上，此時從四面八方竄出了小個子卻有著和身材不成比例的利爪怪物象他襲來。雖然想要逃走，卻完全沒有回去的道路，最後他受到怪物的攻擊而不支倒地。

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他在咖啡廳裡醒來，並遇見名叫席玻（Cybil Bennett）的警官，她給他一把手槍並離開尋找其他支援。哈利撿起了地圖、刀子和手電筒並試圖離開餐廳時，附近一張桌子上的收音機開始發出雜訊，哈利上前調查，一隻飛行怪物剎那間撞破玻璃窗戶衝進來襲擊哈利。擊倒怪物後，哈利便試圖回到夢中的巷子想找點線索。而後，找到了女兒留下的線索顯示要去米奇維奇小學去尋找雪柔。

進入學校調查後，發現學校已荒廢一陣子了，在這裏沒有老師和學生，只有更多的怪物。在獲得兩個徽章後抵達庭院的另一邊-還是庭院，但這和先前的庭院更加的黑暗也令人更難以喘息，建築物也常由鐵鏽血肉取代原本的建材，這便是裏世界。最後在裏世界的鍋爐房，發現了一個頭會分裂的大蜥蜴，擊倒他後，一鎮警報聲中間的爐火隨即黯淡無光，四周一片黑暗，突然畫面回到普通鍋爐房，一個少女靠著鍋爐，並轉向哈利且消失無蹤，並留了一支鑰匙在地上。當哈利困惑地離開學校時，遠處的教堂鐘聲響起，於是他依照地圖前往巴爾干教堂。在那裡他看到一位女士-妲利亞（Dahlia Gillespie）在祭壇上禱告，兩人談話中，哈利對其所述根本聽不懂，她最後給哈利一個神器-佛羅洛斯（Flauros），並告訴他前往港溪醫院。哈利想發問前，妲利亞便離開了教堂。

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抵達了醫院後，他遇到了考夫曼（Michael Kaufmann），他對目前情況也感到困惑。隨後哈利可用瓶子獲得被稱為Aglaophotis的紅色液體。之後很快地進入了醫院的裏世界，他又遇到了一個受驚過度的護士麗莎（Lisa Garland）。雖然她對這個城鎮及其歷史瞭若指掌，但裏世界和表世界的轉換目前仍束手無策，她並告訴他天使Samael的圖騰若在不同地點陸續完成，則城鎮終將被黑暗吞噬，隨即畫面一轉，剛才的少女走進了一間店。而後哈利又像是從夢醒來般躺在診療室的床上，辦公桌上放著骨董店的鑰匙，按圖找到後進入後與席玻交換一些情報，他繼續往店內探索發現了隱藏的祭壇，調查完正要離開時祭壇開始發爐，席玻見哈一直沒出來便進去找人卻發現他消失了。畫面一轉，哈利回到了醫院並再次見到麗莎，她告訴哈利要往湖的方向調查，但自己不應該離開醫院。

在前往湖的路上，哈利經過下水道進入度假區，進入安妮酒吧發現考夫曼被怪物襲擊，拯救後考夫曼很感激但他有要事在身便匆匆離去。後來又在旅館內的摩托車內發現一瓶神秘的紅色瓶子，考夫曼再次出現並且搶走它並氣急敗壞地要哈利趕快去找路離開。 不久後，裏世界開始徹底佔領了這座城市，到了一個遊艇可與席玻再次會面，兩人決定在妲利亞請求下阻止天使Samael的圖騰完成。哈利前往燈塔，席玻前往湖畔遊樂園，但席玻再從下水道過去途中受到了襲擊。哈利再次在燈塔頂部雖看到少女但仍來不及阻止圖騰的建立，隨即前往遊樂場想與席玻會合。

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經過下水道，在遊樂園的旋轉木馬上找到了席玻，但她兩眼發紅像是被著魔似的，哈利拿出紅色藥水往她潑去，只見她痛苦大叫後隨即兔出了像是胎兒的東西。哈利安頓好席玻使其休息後，找到了少女，身上的佛羅洛斯出現反映使少女痛苦的在地上哀號，妲利亞出現並表示因為少女-艾雷莎（Alessa Gillespie）會躲她所以找哈利，因為他是唯一能夠靠近她的人，此時麗莎全身發光，哈利昏了過去。 哈利又在醫院醒來，但這次的氣氛跟前幾次又不一樣，麗莎從他背後詭異地出現，隨後她自己發現其實她跟外面那些被寄生的護士一樣，她早就死了，於是漸漸恢復成死樣嚇跑了哈利。

即便最後的世界由各個場景錯縱交織，哈利還是很快找到了大麗花，她旁邊有個包繃帶坐在輪椅上的人物-艾雷莎的本體，於是妲利亞開始解釋，在7年前犧牲了女兒，試圖培育和引導由邪教所崇拜之神的誕生，當時神已在艾雷莎的子宮，但卻出了點意外導致艾雷莎的靈魂分成一半，神出生受阻。另一半的靈魂即為哈利在沉默之丘外的道路撿到的嬰兒-雪柔。而透過另艾雷莎本體受苦，艾雷莎招喚雪柔回到沉默之丘，使她恢復全部力量以利在城鎮周圍的幾個較高的建築上設置梅達斯監印記此淨化城鎮來自殺，以防止神誕生。艾雷莎還利用自身投影去庇護那些印記。妲利亞所說的天使Samael的圖騰其實就是梅達斯監印(其實這監印對神的封印根本毫無卵用)。隨著艾雷莎的計畫失敗，妲利亞利用哈利成功的讓艾雷莎變成完全體，神的力量開始湧現。此時，考夫曼殺出，並往剛誕生的神扔了一瓶Aglaophotis，將神從艾雷莎背上排出。隨即殺死了妲利亞，然後再與哈利進行最終決戰。最後決戰弱若沒有救考夫曼，則會與艾雷莎決戰，但是妲利亞還是會被殺死。